Multidisciplinary Collaborative Journal | Vol . 0 4 | Núm . 0 3 | Jul Sep | 202 6 | https://mcjournal.editorialdoso.com ISSN: 3073 - 1356 184 Artic ulo Potencial biocontrolador de Purpureocillium lilacinum contra Meloidogyne incognita en condiciones controladas Biocontrol Potential of Purpureocillium lilacinum against Meloidogyne incognita under Controlled Conditions José Enrique Nieto Rodriguez 1 * , Moisés Arturo Menace Almea 2 , Hayron Fabricio Canchignia Martínez 3 , Oscar Oswaldo Prieto Benavides 4 y Jeison Daniel Zambrano Flores 5 1 Universidad Técnica estatal de Quevedo , Facultad de Ciencias Pecuarias , Quevedo , Ecuador 091307 ; https://orcid.org/0000 - 0002 - 7919 - 9918 2 Universidad Técnica estatal de Quevedo , Facultad de Ciencias Pecuarias , Quevedo , Ecuador 091307; https://orcid.org/0000 - 0002 - 4636 - 2520 , mmenace@uteq.edu.ec 3 Universidad Técnica estatal de Quevedo , Facultad de Ciencias Pecuarias , Quevedo , Ecuador 091307; https://orcid.org/0000 - 0003 - 1195 - 5446 , hcanchignia@uteq.edu.ec 4 Universidad Técnica estatal de Quevedo , Facultad de Ciencias Pecuarias , Quevedo , Ecuador 091307; https://orcid.org/0000 - 0003 - 4101 - 0523 , oprieto@uteq.edu.ec 5 Universidad Técnica estatal de Quevedo , Facultad de Ciencias Pecuarias , Quevedo , Ecuador 091307; https://orcid.org/0009 - 0001 - 3073 - 5759 , jzambranof@uteq.edu.e c * C orrespondenc ia : jnieto@uteq.edu.ec https://doi.org/10.70881/mcj/v4/n3/176 Resumen : Meloidogyne incognita es uno de los nematodos fitoparásitos de mayor importancia económica debido a las pérdidas que ocasiona en cultivos hortícolas y a las limitaciones asociadas con el uso de nematicidas sintéticos. En este contexto, el presente estudio tuvo como ob jetivo evaluar el potencial biocontrolador de tres cepas de Purpureocillium lilacinum (CEP1, CEP2 y CEP3) frente a M. incognita en plantas de tomate bajo condiciones controladas. Se determinaron el número de agallas, la densidad de juveniles de segundo est adio (J2) por gramo de suelo, la colonización del sistema radical y del suelo por el hongo, así como la biomasa fresca y seca de las raíces. Además, se realizaron análisis de correlación de Pearson y análisis de componentes principales (PCA) para integrar las variables evaluadas. Las tres cepas redujeron significativamente el desarrollo del nematodo respecto al control infestado; sin embargo, CEP1 presentó la mayor eficacia, con reducciones del 93.9 % en la formación de agallas y del 89.8 % en la población de juveniles J2. Asimismo, CEP1 alcanzó la mayor colonización radical (70.7 %) y del suelo (33.3), acompañada por los mayores incrementos en biomasa fresca (7.3 g planta ¹) y biomasa seca radical (1.10 g planta ¹) . El análisis de correlación mostró asociac iones positivas entre agallas y población de J2 (r = 0.68), mientras que ambas variables se correlacionaron negativamente con la colonización de P. lilacinum y el desarrollo radical. El PCA explicó el 91.9 % de la variabilidad total y confirmó una clara se paración entre el tratamiento control y las cepas inoculadas. Estos resultados demuestran que P. lilacinum , particularmente la cepa CEP1, posee un elevado potencial como agente de control biológico para el manejo sostenible de M. incognita en tomate. Pala bras clave: Meloidogyne incognita ; control biológico; nematodos agalladores; tomate; colonización radical. Abstract: Meloidogyne incognita is one of the most economically important plant - parasitic nematodes, causing substantial yield losses in horticultural crops worldwide. Cita: Nieto Rodriguez, J. E., Menace Almea, M. A., Canchignia Martínez, H. F., Prieto Benavides, O. O., & Zambrano Flores, J. D. (2026). Potencial biocontrolador de Purpureocillium lilacinum contra Meloidogyne incognita en condiciones controladas. Multidisciplin ary Collaborative Journal , 4 (3), 184 - 202. https://doi.org/10.70881/mcj/v4/n 3/176 Recibido: 25 / 06 /20 26 Revisado: 08 / 08 /20 26 Aceptado: 1 0 / 08 /20 26 Publicado: 1 3 / 08 /20 26 Copyright: © 202 6 por los autores . Este artículo es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos y condiciones de la Licencia Creative Commons, Atribución - NoComercial 4.0 Internacional. ( CC BY - NC ) . ( https://creativecommons.org/licenses /by - nc/4.0/ )
Multidisciplinary Collaborative Journal | Vol.0 4 | Núm.0 3 | Jul Sep | 202 6 | https://mcjournal.editorialdoso.com 186 Entre los microorganismos utilizados como agentes de control biológico, el hongo nematófago Purpureocillium lilacinum (Thom) Luangsa - ard, Houbraken, Hywel - Jones y Samson (anteriormente Pae cilomyces lilacinus ) ha demostrado un elevado potencial para reducir poblaciones de nematodos fitoparásitos (Abd - Elgawad et al., 2024). Este hongo posee una notable capacidad para colonizar la rizósfera y parasitar huevos, hembras y, en menor grado, juveni les de diversas especies de Meloidogyne . Su actividad antagonista se basa en la producción de enzimas hidrolíticas y metabolitos nematicidas, la competencia por recursos en la rizósfera y la inducción de defensas en la planta hospedera . La acción simultáne a de estos mecanismos convierte a P. lilacinum en uno de los agentes biológicos más estudiados para el manejo de nematodos agalladores (Rigobelo et al., 2024). Diversos estudios han demostrado que la aplicación de P. lilacinum reduce significativamente la eclosión de huevos, incrementa la mortalidad de juveniles de segundo estadio (J2), disminuye el número de agallas y masas de huevos, reduce el factor de reproducción del nematodo y favorece el crecimiento de las plantas bajo condiciones de invernadero y c ampo (Khan et al., 2023). Asimismo, se ha reportado que este hongo puede actuar como microorganismo promotor del crecimiento vegetal al mejorar el desarrollo radicular, incrementar la absorción de nutrientes y fortalecer la tolerancia de las plantas frente al estrés biótico ocasionado por M. incognita (Ali et al., 2024). No obstante, la eficacia del biocontrol depende de factores como la cepa utilizada, la concentración del inóculo, las características fisicoquímicas del suelo, la temperatura, la humedad y la especie vegetal hospedera, lo que explica la variabilidad observada entre diferentes estudios y resalta la necesidad de realizar evaluaciones bajo condiciones experimentales controladas (El - Marzoky et al., 2025). A pesar del creciente número de bioinsum os comerciales formulados con P. lilacinum , aún existe información limitada acerca de su desempeño bajo protocolos experimentales estandarizados que permitan cuantificar con precisión su capacidad de supresión sobre M. incognita (Nagachandrabose et al., 20 25). La caracterización de su eficacia mediante variables nematológicas y agronómicas constituye un paso fundamental para fortalecer el conocimiento sobre su potencial como componente de programas de manejo integrado de nematodos y reducir la dependencia d e nematicidas sintéticos (De Souza et al., 2026). En este contexto, el presente estudio tuvo como objetivo evaluar el potencial biocontrolador de P . lilacinum frente a M . incognita bajo condiciones controladas, mediante la determinación de su efecto sobre la infección, reproducción y desarrollo del nematodo, así como su influencia sobre el crecimiento de las plantas. Los resultados obtenidos contribuirán a generar evidencia científi ca que respalde el uso de este hongo como una alternativa sostenible para el manejo de nematodos fitoparásitos dentro de sistemas agrícolas modernos. 2. M etodología 2.1. Sitio experimental y condiciones del ensayo La investigación se desarrolló bajo cond iciones controladas de invernadero con el propósito de evaluar el potencial biocontrolador de diferentes cepas de P . lilacinum frente a M . incognita en plantas de tomate ( Solanum lycopersicum L.). Durante el
Multidisciplinary Collaborative Journal | Vol.0 4 | Núm.0 3 | Jul Sep | 202 6 | https://mcjournal.editorialdoso.com 188 La severidad de la infección se determinó mediante el conteo directo del número de agallas presentes en cada siste ma radical. Posteriormente, se cuantificó la población de juveniles de segundo estadio (J2) presentes en el suelo mediante extracción nematológica y el resultado fue expresado como número de juveniles por gramo de suelo. La capacidad de establecimiento de P . lilacinum fue evaluada mediante la determinación del porcentaje de colonización del sistema radical y la cuantificación de la colonización del suelo. Para ello se realizaron aislamientos microbiológicos sobre medios selectivos, registrándose la presenci a y abundancia relativa del hongo en cada tratamiento. Finalmente, las raíces fueron secadas superficialmente con papel absorbente para determinar la biomasa fresca mediante pesaje en balanza analítica. Posteriormente fueron colocadas en una estufa de seca do a 65 °C hasta alcanzar peso constante y se registró la biomasa seca radical. 2.6. Análisis estadístico Los datos obtenidos fueron analizados utilizando el software R versión 4.6.1. Previamente se verificaron los supuestos de normalidad de los residuos m ediante la prueba de Shapiro Wilk y la homogeneidad de varianzas mediante la prueba de Levene. Las diferencias entre tratamientos fueron evaluadas mediante análisis de varianza (ANOVA) de una vía. Adicionalmente, se calcularon los porcentajes de reducción de la formación de agallas y de la población de juveniles J2 con respecto al tratamiento control infestado utilizando la expresión: Reducci o n ( %) do nde C corresponde al valor medio del tratamiento control y T al valor medio del tratamiento evaluado. Con el fin de explorar las relaciones entre las variables nematológicas, microbiológicas y agronómicas, se realizó un análisis de correlación de Pearson y un análisis de componentes principales (PCA), utilizando datos previamente esta ndarizados. Asimismo, se elaboraron diagramas de dispersión para evaluar la relación entre la colonización radical de P. lilacinum , la formación de agallas y la densidad de juveniles J2 en el suelo. Todos los resultados fueron representados mediante gráfic os generados con los paquetes ggplot2, FactoMineR, factoextra, corrplot y ggpubr del entorno R, considerando un nivel de significancia de K = 0.05. 3 . R esultados y Discusión Formación de agallas La formación de agallas difirió marcadamente entre los tratamientos evaluados (Figura 1). El tratamiento control presentó el mayor número de agallas por planta, con un promedio de 88.0 ± 41.2, evidenciando una alta susceptibilidad a la infección por M . inc ognita . En contraste, las plantas tratadas con P . lilacinum mostraron una reducción considerable en la formación de agallas. La cepa CEP1 registró el menor número de agallas (5.3 ± 5.8), seguida de CEP3 (17.3 ± 3.2) y CEP2 (17.7 ± 10.2). En términos
Multidisciplinary Collaborative Journal Multidisciplinary Collaborative Journal | Vol.0 4 | Núm.0 3 | Jul Sep | 202 6 | https://mcjournal.editorialdoso.com 189 relati vos, CEP1 redujo la formación de agallas en un 93.9 % respecto al control, mientras que CEP2 y CEP3 alcanzaron reducciones del 79.9 % y 80.3 %, respectivamente. Estos resultados evidencian una mayor eficacia biocontroladora de la cepa CEP1 para limitar el establecimiento y desarrollo de M. incognita en el sistema radical del tomate. La formación de agallas constituye la consecuencia directa del establecimiento exitoso de M . incognita en los tejidos radicales. Después de la penetración de los juveniles de se gundo estadio (J2), el nematodo migra intercelularmente hasta el cilindro vascular, donde secreta un complejo repertorio de proteínas efectoras provenientes de las glándulas esofágicas dorsales y subventrales (Ren et al., 2024). Estas moléculas reprograman la expresión génica de las células del hospedero mediante la alteración de rutas hormonales dependientes de auxinas, citoquininas y etileno, promoviendo la diferenciación de células gigantes multinucleadas que funcionan como sitios permanentes de alimenta ción (Sun et al., 2024). Figura 1. Efecto de diferentes cepas de P . lilacinum sobre la formación de agallas ocasionadas por M . incognita en plantas de tomate bajo condiciones controladas. Las barras representan la media del número de agallas por planta y las barras de error corresponden a la desviación estándar (± DE). Los círculos indican las observaciones individuales de cada repetición ( n = 3). Población de juveniles de segundo estadio La población de juveniles de segundo estadio (J2) de M . incognita en el suelo fue significativamente menor en las plantas tratadas con P . lilacinum en comparación con el tratamiento control (Figura 2). El control presentó la mayor densidad poblacional, con un promedio de 65.3 ± 37.3 J2 g ¹ de suelo. En contraste, la cep a CEP1 registró la menor población de juveniles (6.7 ± 5.0 J2 g ¹ de suelo), seguida de CEP3 (14.7 ± 4.6 J2 g ¹ de suelo) y CEP2 (21.0 ± 11.0 J2 g ¹ de suelo). En términos relativos, CEP1 redujo la población de juveniles en un 89.8 % respecto al control, mientras que CEP2 y CEP3
Multidisciplinary Collaborative Journal Multidisciplinary Collaborative Journal | Vol.0 4 | Núm.0 3 | Jul Sep | 202 6 | https://mcjournal.editorialdoso.com 190 alcanzaron reducciones del 67.9 % y 77.6 %, respectivamente. Estos resultados indican que las cepas evaluadas disminuyeron la supervivencia y reproducción del nematodo en el suelo, siendo CEP1 la que presentó la mayor eficacia biocontroladora. P . lilacinum puede reducir la población de J2 mediante mecanismos directos e indirectos (Moreira et al., 2024). El mecanismo más import ante es el parasitismo de huevos y masas de huevos, ya que el hongo se adhiere a su superficie, germina y penetra las cubiertas protectoras mediante presión mecánica y secreción de enzimas hidrolíticas. Entre estas enzimas destacan quitinasas, proteasas, l ipasas y glucanasas, capaces de degradar los componentes estructurales de la cubierta del huevo. Figura 2. Población de juveniles de segundo estadio (J2) de M . incognita por gramo de suelo en plantas de tomate tratadas con diferentes cepas de P . lilacinum bajo condiciones controladas. Las barras representan la media ± desviación estándar ( n = 3). Los puntos corresponden a las observaciones individuales de cada repetición. Letras diferentes sobre las barras indican diferencias significativas entre tratamientos según la prueba de Tukey ( p < 0.05). Colonización del sistema radical La colonización del sistema radical por P . lilacinum presentó diferencias entre las cepas evalua das (Figura 3). Como era de esperarse, el tratamiento control no mostró colonización (0 %), confirmando la ausencia del agente biocontrolador. Entre las cepas evaluadas, CEP1 alcanzó el mayor porcentaje de colonización radical, con un promedio de 70.7 ± 0. 6 %, seguida de CEP2 (63.3 ± 8.4 %) y CEP3 (58.3 ± 19.7 %). Aunque CEP3 presentó una elevada variabilidad entre repeticiones, las tres cepas lograron establecerse exitosamente en el sistema radical del tomate. La mayor colonización observada en CEP1 coinci dió con la menor formación de agallas y la menor densidad de juveniles J2 en el suelo, lo que sugiere una relación positiva entre la capacidad de colonización del hongo y su eficacia para suprimir el desarrollo de M . incognita . Los exudados radicales conti enen azúcares, aminoácidos, ácidos orgánicos,
Multidisciplinary Collaborative Journal Multidisciplinary Collaborative Journal | Vol.0 4 | Núm.0 3 | Jul Sep | 202 6 | https://mcjournal.editorialdoso.com 191 compuestos fenólicos y otras moléculas señalizadoras que pueden estimular la germinación y el crecimiento de hongos rizosféricos (Chen et al., 2024). Una vez iniciada la colonización, P. lilacinum puede formar redes miceliales sobre la superficie de la raíz y establecer asociaciones endofíticas o semendofíticas en determinados tejidos, sin causar síntomas de enfermedad. Esta interacción le permite mantenerse próximo a los sitios donde los juveniles J2 intentan p enetrar, incrementando la probabilidad de interferir con el proceso infeccioso (Halshoy et al., 2025). Figura 3. Colonización del sistema radical (%) por diferentes cepas de P . lilacinum en plantas de tomate inoculadas con M . incognita bajo condiciones c ontroladas. Las barras representan la media ± desviación estándar ( n = 3). Los puntos corresponden a las observaciones individuales de cada repetición. Letras diferentes sobre las barras indican diferencias significativas entre tratamientos según la prueba de Tukey ( p < 0.05). Colonización del suelo La colonización del sue lo por P . lilacinum varió entre las cepas evaluadas (Figura 4). Como era de esperarse, el tratamiento control no presentó colonización del suelo, confirmando la ausencia del hongo biocontrolador. Entre las cepas inoculadas, CEP1 registró la mayor colonizac ión, con un valor promedio de 33.3 ± 1.5, seguida de CEP3 (32.3 ± 2.5), mientras que CEP2 presentó el menor valor de colonización (25.0 ± 9.5), además de una mayor variabilidad entre repeticiones. La elevada colonización observada en CEP1 y CEP3 evidencia una adecuada capacidad de establecimiento y persistencia del hongo en el suelo, característica que podría favorecer una interacción prolongada con los diferentes estadios de M . incognita . En particular, la mayor colonización alcanzada por CEP1 coincidió co n la menor formación de agallas y la menor densidad de juveniles J2, lo que respalda su mayor potencial como agente de control biológico. Tras la aplicación al suelo, las conidias de P. lilacinum germinan en respuesta a señales químicas procedentes de exud ados radicales y materia orgánica, desarrollando un
Multidisciplinary Collaborative Journal Multidisciplinary Collaborative Journal | Vol.0 4 | Núm.0 3 | Jul Sep | 202 6 | https://mcjournal.editorialdoso.com 192 sistema de hifas que coloniza tanto la rizósfera como las partículas del suelo (Zhang et al., 2023). Este crecimiento favorece la formación de una red micelial que incrementa el contacto con huevos, juven iles y hembras del nematodo, aumentando la probabilidad de parasitismo y de exposición a metabolitos antifitonematodos. La persistencia del micelio también permite mantener una fuente continua de propágulos infecciosos, lo que prolonga la actividad biológi ca del agente de control durante el desarrollo del cultivo (Silva et al., 2022). Figura 4. Colonización del suelo por diferentes cepas de P . lilacinum en plantas de tomate inoculadas con M . incognita bajo condiciones controladas. Las barras representan l a media ± desviación estándar ( n = 3). Los puntos corresponden a las observaciones individuales de cada repetición. Letras diferentes sobre las barras indican diferencias significativas entre tratamientos según la prueba de Tukey ( p < 0.05). Biomasa fresca radical La biomasa fresca radical presentó diferencias entre los tratamientos evaluados (Figura 5). Las plantas del tratamiento control registraron el menor peso fresco de raíces, con un promedio de 3.3 ± 1.5 g planta ¹ , lo que evidencia el efecto negativ o de la infección por M . e incognita sobre el desarrollo del sistema radical. En contraste, las plantas tratadas con P . lilacinum mostraron un incremento en la biomasa radical. La cepa CEP1 presentó el mayor peso fresco de raíces (7.3 ± 1.2 g planta ¹ ), seg uida de CEP2 (6.0 ± 1.7 g planta ¹ ) y CEP3 (5.3 ± 1.3 g planta ¹ ). En comparación con el control, CEP1 incrementó la biomasa fresca radical en aproximadamente un 120 %, mientras que CEP2 y CEP3 registraron incrementos cercanos al 80 % y 60 %, respectivamen te. Estos resultados indican que la aplicación de P. lilacinum favoreció el crecimiento del sistema radical, siendo CEP1 la cepa que mostró el mayor efecto promotor del desarrollo de las raíces. La infección por M. incognita altera profundamente la organización anatómica y fisiológica de la raíz. La inducción de célu las gigantes y tejidos agallados modifica el
Multidisciplinary Collaborative Journal Multidisciplinary Collaborative Journal | Vol.0 4 | Núm.0 3 | Jul Sep | 202 6 | https://mcjournal.editorialdoso.com 193 flujo normal de agua y nutrientes, incrementa el costo metabólico del tejido parasitado y reduce la formación de raíces laterales funcionales. Además, el daño ocasionado por la penetración y migración de los juv eniles compromete la integridad de la epidermis y la corteza, limita la absorción de minerales y favorece desequilibrios hídricos. Como consecuencia, disminuye la expansión del sistema radical y se reduce la acumulación de biomasa. Figura 5. Biomasa fres ca radical de plantas de tomate inoculadas con M . incognita y tratadas con diferentes cepas de P . lilacinum bajo condiciones controladas. Las barras representan la media ± desviación estándar ( n = 3). Los puntos corresponden a las observaciones individuale s de cada repetición. Letras diferentes sobre las barras indican diferencias significativas entre tratamientos según la prueba de Tukey ( p < 0.05). Biomasa seca radical La biomasa seca radical mostró una respuesta consistente con la observada para la bioma sa fresca (Figura 6). El tratamiento control presentó el menor peso seco de raíces, con un promedio de 0.50 ± 0.22 g planta ¹ , evidenciando la reducción del crecimiento radical ocasionada por la infección de M . incognita . Por el contrario, las plantas trat adas con P . lilacinum registraron valores superiores de biomasa seca. La cepa CEP1 alcanzó el mayor peso seco de raíces (1.10 ± 0.15 g planta ¹ ), seguida de CEP2 (0.90 ± 0.22 g planta ¹ ) y CEP3 (0.80 ± 0.15 g planta ¹ ). En comparación con el tratamiento co ntrol, CEP1 incrementó la biomasa seca radical en aproximadamente un 120 %, mientras que CEP2 y CEP3 registraron incrementos cercanos al 80 % y 60 %, respectivamente. Estos resultados evidencian que la aplicación de P. lilacinum favoreció el desarrollo est ructural del sistema radical, siendo CEP1 la cepa con mayor capacidad para promover la acumulación de biomasa en las raíces. La infección por M . incognita puede reducir la acumulación de biomasa seca debido a la alteración del balance fuente sumidero de la planta. La formación de células gigantes y agallas convierte al tejido infectado en un sumidero metabólico de alta demanda, que
Multidisciplinary Collaborative Journal Multidisciplinary Collaborative Journal | Vol.0 4 | Núm.0 3 | Jul Sep | 202 6 | https://mcjournal.editorialdoso.com 194 desvía fotoasimilados, aminoácidos y minerales hacia los sitios de alimentación del nematodo (Penlap, 2026). Este redireccionam iento de recursos limita la disponibilidad de carbono y energía para la formación de nuevas raíces, la elongación celular y la síntesis de tejidos funcionales (Bell et al., 2026). Figura 6. Biomasa seca radical de plantas de tomate inoculadas con Meloido gyne incognita y tratadas con diferentes cepas de Purpureocillium lilacinum bajo condiciones controladas. Las barras representan la media ± desviación estándar ( n = 3), mientras que los puntos corresponden a las observaciones individuales de cada repetición. Letras diferentes sobre las barras indican diferencias significativas entre tratamientos según la prueba de Tukey ( p < 0.05). Eficacia biocontroladora de las cepas La eficacia biocontroladora de las cepas de P . lilacinum se evidenció mediante la reducción porcentual de la formación de agallas y de la población de juveniles de segundo estadio (J2) de M . incognita respecto al tratamiento control infestado (Figura 7). La cepa CEP1 presentó el mayor nivel de supresión del nematodo, con reducciones del 93.9 % en el número de agallas y del 89.8 % en la población de juveniles J2. Por su parte, CEP2 registró reducciones del 79.9 % y 67.9 % para agallas y J2, respectivam ente, mientras que CEP3 alcanzó reducciones del 80.3 % en la formación de agallas y del 77.6 % en la población de juveniles. En términos generales, todas las cepas evaluadas redujeron significativamente el desarrollo y la reproducción de M. incognita ; sin embargo, CEP1 mostró el mayor potencial biocontrolador al presentar los mayores porcentajes de supresión para ambas variables. La acción de P . lilacinum sobre estas dos variables puede explicarse por la convergencia de varios mecanismos. En primer lugar, e l parasitismo de huevos y masas de huevos reduce la eclosión y, por tanto, limita la generación de nuevos juveniles infectivos (Moosavi, 2024). Este proceso está mediado por la adhesión de las hifas a la superficie
Multidisciplinary Collaborative Journal Multidisciplinary Collaborative Journal | Vol.0 4 | Núm.0 3 | Jul Sep | 202 6 | https://mcjournal.editorialdoso.com 195 del huevo, la penetración mecánica y la s ecreción de enzimas hidrolíticas, como quitinasas, proteasas y lipasas, que degradan la matriz estructural de sus cubiertas protectoras (Rajendran et al., 2024). Figura 7. Reducción porcentual de la formación de agallas y de la población de juveniles de segundo estadio (J2) de M . incognita en plantas de tomate tratadas con diferentes cepas de P . lilacinum , en comparación con el tratamiento control infestado. Los porcentajes se calcularon con base en los valores medios de cada tratamiento respecto al contr ol. Análisis de correlación El análisis de correlación evidenció relaciones significativas entre las variables evaluadas (Figura 8). La formación de agallas presentó una correlación positiva con la población de juveniles de segundo estadio (J2) en el suelo (r = 0.68), indicando que u n mayor establecimiento del nematodo en las raíces estuvo asociado con una mayor densidad de juveniles en el suelo. En contraste, el número de agallas mostró correlaciones negativas con la colonización del sistema radical (r = −0.67), la colonización del s uelo (r = −0.67) y la biomasa fresca radical (r = −0.65), lo que sugiere que una mayor capacidad de establecimiento de P . lilacinum se asoció con una reducción de la infección y un mejor desarrollo del sistema radical. Las correlaciones negativas entre la formación de agallas y la colonización radical o del suelo por P . lilacinum pueden explicarse por la capacidad del hongo para interferir con diferentes etapas del ciclo del nematodo (Vilela et al., 2025). La colonización de la rizósfera incrementa el conta cto entre el hongo, los huevos y los juveniles infectivos, favoreciendo el parasitismo directo y la exposición a enzimas hidrolíticas y metabolitos con actividad nematicida. Al mismo tiempo, la ocupación de nichos ecológicos alrededor de la raíz puede limi tar el acceso de los J2 a los sitios de penetración y reducir la probabilidad de establecimiento en el tejido vascular (Patidar et al., 2026).
Multidisciplinary Collaborative Journal Multidisciplinary Collaborative Journal | Vol.0 4 | Núm.0 3 | Jul Sep | 202 6 | https://mcjournal.editorialdoso.com 196 Figura 8. Matriz de correlación de Pearson entre las variables nematológicas, microbiológicas y agronómicas eva luadas en plantas de tomate inoculadas con M . incognita y tratadas con diferentes cepas de P . lilacinum . Los valores dentro de cada celda representan el coeficiente de correlación ( r ). Los tonos azules indican correlaciones positivas, mientras que los tonos rojos representan correlaciones negativas; la intensidad del color es proporcional a la magnitud del coeficiente. Análisis de componentes principales (PCA) El análisis de componentes principales (PCA) permitió resumir la variabilidad de las variables nematológicas, microbiológicas y agronómicas evaluadas en las plantas de tomate tratadas con diferentes cepas de P . lilacinum (Figura 9). Los dos primeros componentes principales explicaron el 91.9 % de la variación total del conjunto de datos, correspond iendo el 78.5 % al primer componente (Dim1) y el 13.4 % al segundo componente (Dim2). Esta elevada proporción de variabilidad explicada indica que el modelo representa adecuadamente las relaciones entre las variables evaluadas. El primer componente (Dim1) separó claramente el tratamiento control de las cepas de P. lilacinum . El tratamiento control se ubicó en el lado positivo del eje, asociado principalmente con un mayor número de agallas y una mayor población de juveniles J2 en el suelo, mientras que las c epas CEP1, CEP2 y CEP3 se agruparon en el lado negativo, relacionadas con una mayor colonización del sistema radical, una mayor colonización del suelo y un mayor peso fresco de raíces. Esta distribución evidencia un efecto antagonista de las cepas de P. li lacinum sobre M . incognita , acompañado de una mejora en el desarrollo del sistema radical. Entre las cepas evaluadas, CEP1 mostró una agrupación más estrecha y una mayor asociación con las variables de colonización radical y biomasa fresca de raíces, lo qu e coincide con los resultados obtenidos en los análisis univariados. CEP2 presentó una mayor dispersión entre repeticiones, mientras que CEP3 mostró una posición intermedia, indicando una respuesta biológica consistente, pero de menor magnitud que
Multidisciplinary Collaborative Journal Multidisciplinary Collaborative Journal | Vol.0 4 | Núm.0 3 | Jul Sep | 202 6 | https://mcjournal.editorialdoso.com 197 CEP1. En conjunto, el PCA confirma que el establecimiento de P. lilacinum estuvo estrechamente relacionado con la reducción de la infección por M. incognita y con una mejora del crecimiento radical de las plantas de tomate. Figura 9. Análisis de componentes pri ncipales (PCA) de las variables nematológicas, microbiológicas y agronómicas evaluadas en plantas de tomate inoculadas con M . incognita y tratadas con diferentes cepas de P . lilacinum . Los puntos representan las repeticiones experimentales de cada tratamie nto, mientras que las flechas indican la dirección y magnitud de la contribución de cada variable a los dos primeros componentes principales. Dim1 y Dim2 explicaron el 78.5 % y 13.4 % de la variación total, respectivamente. Relación entre la colonización d el sistema radical La relación entre la colonización del sistema radical por P . lilacinum y la formación de agallas mostró una tendencia inversa (Figura 10). Las plantas del tratamiento control, caracterizadas por la ausencia de colonización radical, prese ntaron el mayor número de agallas por planta. En contraste, las plantas inoculadas con las diferentes cepas de P. lilacinum alcanzaron porcentajes de colonización radical entre 44 % y 81 %, acompañados de una marcada reducción en la formación de agallas. P articularmente, la cepa CEP1 combinó una elevada colonización radical con el menor número de agallas, mientras que CEP2 y CEP3 presentaron un comportamiento intermedio. En conjunto, estos resultados respaldan la existencia de una asociación negativa entre el establecimiento del hongo en el sistema radical y el desarrollo de M . incognita , en concordancia con el análisis de correlación obtenido para ambas variables (r = −0.67).
Multidisciplinary Collaborative Journal Multidisciplinary Collaborative Journal | Vol.0 4 | Núm.0 3 | Jul Sep | 202 6 | https://mcjournal.editorialdoso.com 198 Figura 10. Relación entre la colonización del sistema radical por P . lilacinum y el número de agallas inducidas por M . incognita en plantas de tomate bajo condiciones controladas. Cada punto representa una repetición experimental ( n = 3 por tratamiento). Los colores identifican los diferentes tratamientos evaluados. Colonización del sistema radical La colonización del sistema radical por P . lilacinum mostró una relación inversa con la densidad de juveniles de segundo estadio (J2) de M . incognita en el suelo (Figura 1 1). Las plantas del tratamiento control, caracterizadas por la ausencia de colonización radical, presentaron las mayores densidades de juveniles. En contraste, las plantas inoculadas con las diferentes cepas de P. lilacinum registraron porcentajes de colon ización radical entre 44 % y 81 %, acompañados de una disminución considerable en la población de J2. La cepa CEP1 presentó simultáneamente una elevada colonización radical y las menores densidades de juveniles, mientras que CEP2 y CEP3 mostraron valores i ntermedios. Esta tendencia coincide con el análisis de correlación, que evidenció una asociación negativa entre ambas variables ( r = −0.79), indicando que un mayor establecimiento del hongo en el sistema radical estuvo asociado con una menor reproducción d e M. incognita en el suelo.
Multidisciplinary Collaborative Journal | Vol.0 4 | Núm.0 3 | Jul Sep | 202 6 | https://mcjournal.editorialdoso.com 199 Figura 11. Relación entre la colonización del sistema radical por P . lilacinum y la densidad de juveniles de segundo estadio (J2) de M . incognita por gramo de suelo en plantas de tomate bajo condiciones controladas. Cada punt o representa una repetición experimental ( n = 3 por tratamiento). Los colores identifican los tratamientos evaluados y el eje Y se presenta en escala logarítmica (log ). 4 . C onclusion es Las cepas de P . lilacinum mostraron capacidad para reducir la infección y la reproducción de M . incognita en plantas de tomate, evidenciada por la disminución del número de agallas y de la población de juveniles J2 en el suelo. Entre los aislamientos evaluados, CEP1 presentó el me jor desempeño biocontrolador. La colonización del sistema radical y del suelo por P. lilacinum se relacionó con una menor presión del nematodo y con un mayor desarrollo radical, lo que demuestra que su establecimiento en la rizósfera constituye un compone nte esencial de su eficacia como agente de control biológico bajo condiciones controladas. Contribución de los autores: Conceptualización, J.E.N. - R. y M.A.M.A.; metodología, J.E.N. - R., M.A.M.A. y H.F.C. - M.; software, H.F.C. - M.; validación, O.O.P. - B.; análisis formal, J.E.N. - R. y H.F.C. - M.; investigación, J.E.N. - R., M.A.M.A., H.F.C. - M. y O.O.P. - B.; recursos, M.A.M.A. y O.O.P. - B.; curación de datos, H.F.C. - M.; redacción del borrador original, J.E.N. - R.; revisión y edición del manuscrito, M.A.M .A., H.F.C. - M. y O.O.P. - B.; visualización, H.F.C. - M.; supervisión, O.O.P. - B. Todos los autores han leído y aprobado la versión final publicada del manuscrito. Financiamiento: La presente investigación no recibió financiamiento externo. Agradecimientos: Los autores expresan su agradecimiento a la Secretaría de Educación Superior, Ciencia, Tecnología e Innovación (SENESCYT) del Ecuador, por el apoyo otorgado mediante su programa de becas, y a la Unidad de Posgrado de la
Plants 13 A gronomy (Basel, Switzerland) 14 Frontie rs in Plant Science 14 B MC Plant Biology 24 Wor ld Journal of Microbiology & Biotechnology 38 P lant Biology (Stuttgart, Germany) pl b.70165 E nfermedades de agallas en las raíces de plantas hortícolas